Після Мовчанського монастиря в місті другою за значенням пам’яткою церковної архітектури є споруди Спасо-Преображенського собору. Архітектурний ансамбль Спасо-Преобра-женського собору (колишнього Святодухівського монастиря) знаходиться серед одноповерхової садибної забудови північної околиці історичного середмістя Путивля (вулиця К. Маркса, 45). Ансамбль складається з собору, надбрамної церкви-дзвіниці та мурованої огорожі з брамою і хвірткою. Собор та надбрамна церква-дзвіниця є важливими містобудівними домінантами, які визначають традиційний характер архітектурного середовища Путивля.
Історія цього церковного ансамблю складна й заплутана, початок її губиться у глибині століть. Первісно це був Свято-духівський монастир, а після скасування монастиря з 1770 року перетворений на міський Спасо-Преображенський собор.
З історичних джерел відомо, що у Путивлі в період його найбільшого розквіту (XVI-XVII століття) було чотири монастирі, причому розташовувалися вони з чотирьох боків міста, неначе захищаючи його від ворожих підступів з усіх чотирьох сторін світу. Борисоглібський монастир стояв на західній околиці міста; Спасо-Преображенський, заснований ще князями в XIII столітті, — на південному краї Путивля у фортеці на горі над рікою Сейм; Святодухівський монастир був з півночі; Мовчанський — зі сходу. Нині збереглися споруди лише двох останніх монастирських ансамблів, оскільки Борисоглібський і Спасо-Преображенський були ліквідовані ще за часів правління російської імператриці Катерини II у 1770-х роках.
Перша писемна згадка про Святодухівський монастир датується 1595 роком. Тоді всі монастирські споруди були дерев’яними. Наприкінці Великої смути в Московському царстві у 1617 році розпочато спорудження мурованого собору Зішсстя Святого Духа з бічним вівтарем в ім’я Введення в храм Пресвятої Богородиці. Але чи то через брак коштів, чи тому, що монастир був дівочим і путивльські воєводи його ігнорували, будівництво собору тривало аж до кінця XVII століття. Зрештою ігуменя Онисія у 1697 році, через 80 років після початку будівництва, поскаржилася самому московському цареві Петру І, котрий одразу ж послав до Путивля указ, в якому не тільки дав необхідні розпорядження, але й назвав поіменно всіх винуватців цього довгобуду: «Стольнику й воеводе Степану Тимофеевичу Клокачеву в Путивль: в прошлых годах Духов девич монастырь и церковь Божия начаты постройкой по нашему Государеву указу и на нашу Государеву казну. Что первые строители монастыря Левонний Липеванов. Никифор Яцын да Иван Дашков строили лет с десять й больши а после них строителями были путивльские дворяне, переменявшиеся ежегодно, и эти строители продолжали постройку лет семьдесят и больши. Велено по Государевым указам и грамотам к Путивльским воеводам 1681, 1683 и 1689 годов определить к тому делу из Путивльских детей боярских лучших людей. Между тем ныне, когда достраивается тот монастырь и ограда, нет у каменного дела ни строителей, ни досмотрщиков, ни единого человека».
Таке піклування царя про будівництво провінційного монастиря мало певні політичні причини, про що свідчить подальша історія ув’язнення тут царівни Софії. Завдяки царському втручанню всі будівельні роботи в монастирі остаточно завершено аж 1707 року, перед приїздом Петра І до Путивля (цар побував у Путивлі під час Північної війни восени 1708 року). Крім нині збережених мурованих споруд, тут були ще дерев’яна двоповерхова Михайлівська церква, дерев’яні корпуси келій та будинок ігумені.
Відповідно до запровадженої імператрицею Катериною II політики секуляризації монастирських маєтностей за указом епископа Севського і Брянського від 18 серпня 1768 року черниць зі Святодухівського монастиря перевели до Севська.
Їм було наказано залишити в Путивлі все монастирське майно. Коли ж вони спробували винести з собою деякі найцінніші книги і богослужебні предмети, а також часточки святих мощей, побожні путивляни напали на них, побили і все повідбирали. У 1770 році указом Синоду Святодухівський монастир було остаточно закрито, його собор перейменовано в міський Спасо-Преображенський собор, а надбрамну церкву Різдва
Христового переосвячеі ю в Хрестовоздвиженську. Таким чином монастирський ансамбль перетворився на міський соборний. Проте історія і слава монастиря не зникли безслідно, бо лишилися видатні мистецькі пам’ятки європейського рівня, що формують унікальний за ступенем збереженості архітектурно-мистецький ансамбль.