Галерея, що оточує три основні об’єми з двох боків, в основі своєї конструкції має прямокутні в перетині стовпи, з’єднані арками між собою і зі стінами храму. Утворені таким чином прямокутні й квадратні в плані ділянки перекриті хрестовими склепіннями на підпружних арках. Зверху па них була вимощена каменем відкрита плоска тераса, для входу на яку перед західним фасадом були влаштовані прямі двомаршеві сходи на так званих повзучих арках.
Висотно розкриті приміщення другого ярусу собору (нава і бічний вівтар) різко контрастують з низенькими затемненими приміщеннями першого ярусу. Але такий характер архітектури другого ярусу є результатом перебудови. Натурні дослідження1970-х років показали, що й на другому ярусі четверики трьох основних об’ємів майже на всю висоту є первісними і мають перев’язку мурування. На цих четвериках стоять восьмерики, які (окрім східного) зовсім інші за характером архітектурних форм і будівельно-технічними параметрами. З усіх приміщень другого поверху тільки вівтар зберіг первісне хрещате склепіння. Це зімкнуте чотирилоткове склепіння з врізаними в нього хресто подібно, паралельно стінам, коробовими склепіннями. Такий тип склепіння на теренах України взагалі не зустрічається. У московській архітектурі хрещате склепіння вважається оригінальним винаходом місцевих зодчих; ним користувались від початку XVI століття для перекриття невеликих безстовпних храмів.
При натурних дослідженнях в інтер’єрах четверика нави й бічного вівтаря було знайдено сліди хрещатих склепінь, які були зрубані при надбудові храму. Отже, нава і бічний вівтар первісно перекривалися хрещатими склепіннями. Тому постає питання про їх первісне вінчання в екстер’єрі, оскільки вінчання вівтаря сумнівів не викликає. Справа в тому, що над другим ярусом вівтарного четверика зберігся ще й третій ярус -восьмерик, який належить до первісного будівельного періоду. Це вже згадувана раніше потайна камера Лжедмитрія І. сходи до якої розміщені в північній стіні центрального четверика. З цієї восьмикутної в плані бойової камери з трьома бійницяма за сторонами світу можна було прострілювати далекі підступи до монастиря. Цей восьмерик увінчаний мурованим шатром з гуртами, яке збереглося приблизно на половину первісної висоти, й нині його залишки приховані під пізнішим бароковим вінчанням.
Віднайдені рештки хрещатих склепінь нави й бічного вівтаря дозволяють припустити два варіанти вінчань: як правило, хрещате склепіння передбачає характерні зовнішні форми традиційну московську пірамідальну гірку кокошників і світлову баню, поставлену на перетині коробових склепінь. Найхарактернішим прикладом, хронологічно наближеним до путивльського собору, є так званий Малий собор Донського монастиря в Москві 1591-1593 років. Проте в розвинених типах храмів XVII століття зустрічається й інший тип вінчань на основі хрещатого склепіння: гірка кокошників, світлова баня в центрі й чотири наріжні глухі баньки. Цей тип зовні схожий на вінчання собору Святодухівського монастиря в Путивлі. Здається, саме на таке вінчання, принаймні четверика нави, вказує Павло Алеппський у 1654 році, описуючи собор Різдва Богородиці Мовчанського монастиря: «навколо великої бані є ще піднесені високі бані».
Загалом стилістика архітектури першого будівельного етапу цього собору лежить в річищі зодчества південно-західних околиць Московської держави кінця XVI століття. Всі три фасади вівтарного четверика на всю висоту декоровані рядами кесонів-ширинок, розташованих у шаховому порядку. Над ними влаштовано фриз із трикутних триуступчастих ніш зі смутою городків над ними. Завершують четверик три кокошники. Восьмерик над ними декоровано наріжними лопатками й декоративними трикутними фронтончиками, над якими є смута дрібного поребрика.